Life-history characteristics of mule deer: Effects of nutrition in a variable environment

Authors

  • Kevin L. Monteith,

    Corresponding author
    1. Department of Biological Sciences, Idaho State University, Pocatello, ID, USA
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    • Present address: Wyoming Cooperative Fish and Wildlife Research Unit, Department of Zoology and Physiology, University of Wyoming, Dept. 3166, 1000 E. University Avenue, Laramie, WY 82071, USA.
  • Vernon C. Bleich,

    1. Sierra Nevada Bighorn Sheep Recovery Program, California Department of Fish and Wildlife, Bishop, CA, USA
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    • Present address: Department of Biological Sciences, Idaho State University, 921S. 8th Ave, Stop 8007, Pocatello, ID 83209, USA.
  • Thomas R. Stephenson,

    1. Sierra Nevada Bighorn Sheep Recovery Program, California Department of Fish and Wildlife, Bishop, CA, USA
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  • Becky M. Pierce,

    1. Sierra Nevada Bighorn Sheep Recovery Program, California Department of Fish and Wildlife, Bishop, CA, USA
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  • Mary M. Conner,

    1. Sierra Nevada Bighorn Sheep Recovery Program, California Department of Fish and Wildlife, Bishop, CA, USA
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    • Present address: Department of Wildland Resources, Utah State University, 5230 Old Main Hill, Logan, UT 84322, USA.
  • John G. Kie,

    1. Department of Biological Sciences, Idaho State University, Pocatello, ID, USA
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  • R. Terry Bowyer

    1. Department of Biological Sciences, Idaho State University, Pocatello, ID, USA
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ABSTRACT

Vital rates of large herbivores normally respond to increased resource limitation by following a progressive sequence of effects on life-history characteristics from survival of young, age at first reproduction, reproduction of adults, to adult survival. Expected changes in life-history characteristics, however, should operate through changes in nutritional condition, which is the integrator of nutritional intake and demands represented primarily by the deposition and catabolism of body fat. Elucidating seasonal patterns of nutritional condition and its relative influence on individual and population performance should improve our understanding of life-history strategies and population regulation of ungulates, provide insight into the capacity of available habitat to support population growth, and allow assessment of the underlying consequences of mortality on population dynamics. We acquired longitudinal data on individual female mule deer (Odocoileus hemionus), and linked those data with environmental and population characteristics. Our goal was to provide a nutritional basis for understanding life-history strategies of these large mammals, and to aid in the conservation and management of large herbivores in general. We studied a migratory population of mule deer that overwintered in Round Valley on the east side of the Sierra Nevada, California, USA, and was subject to a highly variable climate and predation from a suite of large carnivores. We intensively monitored nutritional and life-history characteristics of this population during 1997–2009 as it recovered from a population crash, which occurred during 1985–1991. Deer in Round Valley migrated to high-elevation summer ranges on both sides of the crest of the Sierra Nevada (Sierra crest), where a rain shadow resulted in a mesic and more forested range on the west side compared with xeric conditions east of the Sierra crest. Average survival of neonatal mule deer to 140 days of age during 2006–2008 was 0.33 (SE = 0.091), but was lower for neonates on the west side (0.13, SE = 0.092) compared with those on the east side (0.44, SE = 0.11) of the Sierra crest. Birth mass and nutritional condition of mothers had a positive effect on survival of young; however, those effects were evident only for neonates born east of the crest where predation pressure was less intense compared with the west side. Black bear (Ursus americanus) predation was the main cause of mortality for west-side young (mortality rate = 0.63, SE = 0.97) compared with canid and felid predation for east-side young (0.29, SE = 0.076). Mean autumn recruitment of young during 1997–2008 was lower for females on the west side (0.42, SE = 0.037) than for females on the east side (0.70, SE = 0.041) of the crest, and was affected positively by March ingesta-free body fat (IFBFat) of individual females. At the level of the population, ratios of young-to-adult females (1991–2009) were highly variable and strongly related to March IFBFat of adult females during the current and preceding year. Reproduction by yearling females was sensitive to per capita availability of forage during summer (as 1-yr-old individuals), thereby influencing whether a sufficient body mass for ovulation was obtained. Litter size remained high (1.69, SE = 0.027) during the study, but was influenced positively by forage availability, negatively by summer temperature, and was greater for females that resided on the west side of the Sierra crest during summer than those on the east side. In contrast, pregnancy rates remained unchanged across years of study (0.98, SE = 0.005). Survival of prime-age (2- to 9-yr-old) females was 0.90 (SE = 0.021) in summer, 0.94 (SE = 0.012) in winter, and 0.87 (SE = 0.025) annually. Although relatively stable across years, both winter and summer survival were influenced positively by the preceding April snowpack relative to the density of the population. Mean IFBFat of adult females was 7.2% (SE = 0.077) in March 1997–2009 and 9.7% (SE = 0.23) in November 2002–2008. Nutritional condition offered a mechanistic link between factors that influence resource limitation and population performance, because condition of adult females in autumn and late winter was sensitive to the nutritional history of individual animals as related to forage growth, population density, migratory tactic, reproductive costs, and nutritional carryover. Nutritional condition of adult females in March also was the most parsimonious predictor of finite rate of population growth (λ) during the forthcoming year. The relative magnitude of effect of nutritional condition on survival and reproduction was mostly in accordance with the predicted changes of vital rates in response to resource limitation for populations of large herbivores. Our results indicate that management and conservation of large herbivore populations could be improved by integrating indices of nutritional condition into current monitoring and research programs. We offer a method to estimate the proximity of a population to nutritional carrying capacity (NCC) that is based on nutritional status of the population relative to population performance (termed animal-indicated NCC). The proximity of the population to animal-indicated NCC represents the short-term capacity of the environment to support population growth. A nutritional approach to monitor and manage populations offers a direct link to the capacity of the habitat, and reduces the need to estimate population abundance or set goals according to population size. We also propose that the consequences of mortality (degree of additive or compensatory mortality) on population dynamics can be assessed by comparing the estimated nutritional capacity for survival and recruitment of young to that measured empirically, because more young are produced than what the habitat can support when nutrition is limiting. Our approach is useful for quantifying effects of predation, and provides a basis for determining the efficacy of predator control to enhance ungulate populations. © 2014 The Wildlife Society.

RESUMEN

Normalmente, la respuesta de las estadísticas vitales de los grandes herbívoros a una mayor restricción de recursos es una secuencia progresiva de efectos en las características de la historia de vida, que van desde la supervivencia de los juveniles y la edad de la primera reproducción, hasta la reproducción de los adultos y la supervivencia de estos. Los cambios previstos en las características de la historia de vida, sin embargo, deben experimentarse a través de cambios en el estado de nutrición (niveles de grasa corporal), constituido por la ingesta y las necesidades alimenticias, representadas principalmente por la deposición y el catabolismo de la grasa corporal. El esclarecimiento de los patrones estacionales del estado de nutrición y su influencia relativa, tanto en el desempeño individual como en el de la población, debe mejorar la comprensión de las estrategias de historia de vida y de la regulación de las poblaciones de ungulados, así como también, dar una idea de la capacidad del hábitat disponible para sustentar el crecimiento de la población y permitir la evaluación de las consecuencias subyacentes que tiene la mortalidad en la dinámica demográfica. Adquirimos datos longitudinales sobre individuos de ciervo mulo (Odocoileus hemionus), y vinculamos estos datos con las características ambientales y demográficas. Nuestro objetivo era ofrecer una base nutricional para la comprensión de las estrategias de historia de vida de estos grandes mamíferos y ayudar en la conservación y gestión de los grandes herbívoros en general. Se estudió una población migratoria de ciervo mulo que habitó, por un período que sobrepasó el invierno, en Round Valley, al este de la Sierra Nevada en California, EE.UU., la cual estuvo sujeta a un clima muy variable y a la depredación de un conjunto de grandes carnívoros. Monitoreamos intensamente las características nutricionales y de historia de vida de esta población durante el período 1997–2009, período durante el cual, dicha población se recuperaba del drástico descenso experimentado durante el período 1985–1991. En el verano, los ciervos emigraron de Round Valley a las cordilleras de gran altitud a ambos lados de la cima de la Sierra Nevada (cima de la Sierra), en cuya parte oeste, como resultado de una sombra pluviométrica, se desarrolló una cordillera mesofítica y más boscosa, si se la compara con las condiciones xerófilas al este de la cima de la Sierra. Durante el período de 2006–2008 la supervivencia promedio del ciervo mulo neonatal hasta los 140 días de edad fue de 0,33 (ES = 0,091), sin embargo; la supervivencia de los recién nacidos en el lado oeste fue menor (0,13, ES = 0,092), en comparación con los del lado este de la cima de la Sierra (0,44, ES = 0.11). La masa corporal al nacimiento y el estado de nutrición de la madre afectaron positivamente la supervivencia de los jóvenes, sin embargo; estos efectos sólo se evidenciaron en los neonatos nacidos al este de la cima, donde estuvieron expuestos a una depredación menos intensa en comparación con los del lado oeste. La actividad depredadora del oso negro (Ursus americanus) fue la principal causa de mortalidad en los juveniles en el lado oeste (tasa de mortalidad = 0,63, ES = 0.97) si se la compara con la actividad depredadora de los cánidos y félidos en el lado este (0,29, ES = 0.076). El nivel de agregación medio de los juveniles para el otoño durante el perído 1997–2008 fue menor para las hembras en el lado oeste de la cima (0,42, ES = 0.037) que para las hembras en el lado este (0,70, ES = 0.041), y se vio afectada positivamente por la medida, para marzo, de la grasa corporal con exclusión de sustancias ingeridas (siglas en inglés, IFBFat), de las hembras. A nivel de la población, la proporción de juveniles por hembra adulto (1991–2009) fue muy variable y estuvo fuertemente relacionada con el IFBFat para marzo de las hembras adulto durante el año en curso y los años anteriores. La reproducción de las hembras juveniles (de un año de edad) fue susceptible a la disponibilidad de forraje per cápita durante el verano (en su condición de individuo de 1 año de edad), influyendo, en consecuencia, en el logro o no de masa corporal suficiente para la ovulación. Durante el estudio, el tamaño de las crías se mantuvo alto (1,69, ES = 0.027), pero se vio afectado positivamente por la disponibilidad de forraje, negativamente, por la temperatura durante el verano, y fue mayor para las hembras que residían en el lado oeste de la cima de la Sierra durante el verano, que para las del lado este. Por el contrario, la tasa de preñez se mantuvo relativamente estable durante años de estudio (0,98, ES = 0.005). La supervivencia de las hembras de edad óptima (2–9 años), fue 0,90 (ET = 0,021) en el verano, 0,94 (ES = 0,012) en el invierno, y 0,87 (ES = 0,025) al año. Aunque la supervivencia lo largo de los años ha sido relativamente estable, tanto en invierno como en verano, esta fue afectada positivamente por la nieve acumulada del abril precedente, en relación con la densidad de la población. El IFBFat medio para marzo de las hembras adulto fue de 7,2% (ES = 0,077) de 1997 a 2009, y de 9,7% (ES = 0.23) de noviembre de 2002 a 2008. El estado de nutrición permitió una relación mecánica entre los factores que influyen en la limitación de los recursos y el desempeño de la población, debido a que la condición de las hembras adulto en el otoño y a finales del invierno fue susceptible tanto a la historia nutricional de los individuos en relación con el crecimiento del forraje, como a la densidad de la población, la táctica migratoria, el costo de reproducción y el remanente nutricional. El estado de nutrición para marzo de las hembras adultas también fue la explicación más prudente para la tasa finita de crecimiento poblacional (λ) durante el año siguiente. La magnitud relativa del efecto que tiene el estado nutricional sobre la supervivencia y la reproducción estuvo generalmente conforme con los cambios previstos en la estadística vital de las poblaciones de grandes herbívoro, resultantes la restricción de recursos. Nuestros resultados indican que la gestión y la conservación de grandes poblaciones de herbívoros podrían mejorarse mediante la integración de los índices de estado de nutrición en los programas de investigación y supervisión en curso. Ofrecemos un método para estimar la inminencia de una población a alcanzar la capacidad de aporte nutricional (singla en inglés, NCC) con base en el estado nutricional de la población en relación con el desempeño de la población (denominado NCC de indicación animal). La proximidad de la población a la NCC de indicación animal representa la capacidad a corto plazo del medio ambiente para sustentar el crecimiento de la población. Un enfoque nutricional para el monitoreo y administración de las poblaciones ofrece un nexo directo con la capacidad del hábitat, y reduce la necesidad de estimar la abundancia de la población o establecer metas de acuerdo con el número de habitantes. También proponemos que las consecuencias de la mortalidad (grado de mortalidad agregado o compensatorio) sobre la dinámica demográfica pueden calcularse mediante la comparación de la estimación de la capacidad nutricional necesaria para la supervivencia y la agregación de juveniles, con aquellas calculadas empíricamente, debido a que se producen más juveniles de los que el hábitat puede sustentar cuando la nutrición es una limitante. Nuestro enfoque es útil para efectos de la cuantificación de la depredación, y proporciona una base para determinar la eficacia del control de la depredación en el aumento de las poblaciones de ungulados.

RÉSUMÉ

Les taux démographiques des grands herbivores répondent habituellement à une limitation croissante des ressources et cela, selon une séquence progressive d'effets sur les traits biodémographiques en débutant par des effets sur la survie des juvéniles, puis sur l'âge à la première reproduction, la reproduction des adultes et enfin, la survie des adultes. Les changements attendus des traits biodémographiques devraient toutefois se produire en fonction des changements dans la condition physique qui intègre l'apport et les besoins nutritionnels qui se traduisent principalement par l'accumulation et le catabolisme des réserves de gras corporel. L'étude des tendances saisonnières de la condition physique et de leur influence relative sur la performance individuelle et populationnelle pourrait améliorer notre compréhension des stratégies d'histoire de vie et de la régulation des populations d'ongulés et cela, tout en déterminant la capacité des habitats disponibles à supporter la croissance de la population et en évaluant les conséquences sous-jacentes de la mortalité sur la dynamique de population. Nous avons acquis des données longitudinales sur des individus de cerfs mulets (Odocoileus hemionus), et avons relié ces données à des caractéristiques environnementales et populationnelles. Notre objectif était de fournir une base nutritionnelle pour comprendre les stratégies d'histoire de vie de ces grands mammifères et pour aider à la conservation et la gestion des grands herbivores en général. Nous avons étudié une population migratrice de cerfs mulets qui hiverne dans la Round Valley, dans la partie est du Sierra Nevada, Californie, USA. Cette population est sujette à des conditions climatiques très variables et à de la prédation par une large guilde de carnivores. Entre 1997 à 2009, nous avons suivi intensivement les caractéristiques nutritionnelles et les traits biodémographiques de cette population, alors qu'elle récupérait d'un déclin marqué s'étant produit entre 1985 et 1991. Les cerfs de la Round Valley ont migré vers les aires estivales situées à des élévations élevées sur les deux côtés de la crête de la Sierra Nevada (crête de la Sierra). Sur le côté ouest de la crête, la pluie et l'ombrage ont résulté en une aire mésique présentant un couvert forestier plus important comparativement aux conditions xériques retrouvées sur le côté est de la crête de la Sierra. La survie moyenne des faons de la naissance à l'âge de 140 jours était, entre 2006 et 2008, de 0.33 (SE = 0,091), mais était plus faible pour les faons sur le côté ouest (0.13, SE = 0,092) que sur le côté est (0.44, SE = 0,11) de la crête de la Sierra. La masse à la naissance et la condition physique maternelle avaient un effet positif sur la survie des jeunes; toutefois, ces effets étaient évidents seulement pour les faons nés sur le côté est de la crête où la pression de prédation était plus faible que sur le côté ouest. La prédation par l'ours noir (Ursus americanus) était la principale cause de mortalité des faons sur le côté ouest (taux de mortalité = 0,63, SE = 0,97) comparativement à la prédation par les canidés et les félidés pour les jeunes nés sur le côté est de la crête de la Sierra (0,29, SE = 0,076). Entre 1997 et 2008, le recrutement moyen des jeunes à l'automne était plus faible pour les femelles sur le côté ouest (0,42, SE = 0,037) que pour les femelles sur le coté est (0,70, SE = 0,041) de la crête, et était positivement influencé par le niveau de gras corporel en mars mesuré à partir de la masse éviscérée des femelles (IFBFat). À l'échelle de la population, le ratio de jeunes par rapport aux femelles adultes (1991–2009) était très variable et fortement relié à l'IFBFat en mars des femelles adultes pour l'année en cours et l'année précédente. La reproduction des femelles d'un an était sensible à la disponibilité de la nourriture per capita pendant l'été (en tant qu'individus d'un an) qui influençait ainsi l'atteinte d'une masse corporelle suffisante pour permettre l'ovulation. La taille de la portée est demeurée élevée (1,69, SE = 0,027) au cours de l'étude. Elle était positivement influencée par la disponibilité de la nourriture, mais négativement par la température estivale, et était plus élevée pour les femelles résidant sur le côté ouest de la crête de la Sierra pendant l'été que pour celles résidant du côté est. À l'opposé, le taux de gestation est demeuré relativement stable au cours de l'étude (0,98, SE = 0,005). La survie des femelles matures (2 à 9 ans) était de 0,90 (SE = 0,021) en été, de 0,94 (SE = 0,012) en hiver, et de 0,87 (ET = 0,025) pour l'année entière. Malgré une relative stabilité entre les années, la survie estivale et la survie hivernale étaient positivement influencées le rapport entre le couvert de neige en avril de l'année précédente et la densité de la population. La valeur moyenne de IFBFat des femelles adultes était de 7,2% (SE = 0,077) en mars 1997–2009 et de 9,7% (SE = 0,23) en novembre 2002–2008. La condition physique représente un lien mécanistique entre les facteurs influençant la disponibilité et la qualité ressources et la performance d'une population, puisque la condition des femelles adultes à l'automne et à la fin de l'hiver est sensible à l'histoire nutritionnelle individuelle qui est liée à la croissance de la végétation, à la densité de population, aux tactiques de migration, aux coûts de la reproduction et aux effets nutritionnels différés. La condition physique des femelles adultes en mars est la variable la plus parcimonieuse permettant d'expliquer le taux de croissance de la population (λ) au cours de l'année à venir. L'ampleur relative de l'effet de la condition physique sur la survie et la reproduction était généralement en accord avec les changements prédits des taux démographiques en réponse à une limitation des ressources chez les populations de grands herbivores. Nos résultats indiquent que la gestion et la conservation des populations de grands herbivores pourraient être améliorées en intégrant des indices permettant de mesurer la condition physique individuelle dans les programmes de suivis et de recherche actuels. Nous proposons une méthode permettant d'estimer la proximité d'une population à sa capacité de support nutritionnel (NCC) qui est basé sur le statut nutritionnel de la population par rapport à la performance de la population (nommé indice-animal NCC). La proximité de la population à l'indice-animal NCC représente la capacité à court terme de l'environnement à soutenir la croissance de la population. Une approche nutritionnelle pour suivre et gérer les populations propose ainsi un lien direct avec la capacité de support de l'habitat tout en réduisant la nécessité d'estimer l'abondance de la population ou d'établir des objectifs en fonction de la taille de la population. Nous suggérons également que les effets de la mortalité (niveau de mortalité additive ou compensatoire) sur la dynamique de population peuvent être évalués en comparant la capacité nutritionnelle estimée pour la survie et le recrutement aux données empiriques mesurées, puisqu'on s'attend à ce que le nombre de jeunes produits soit plus important que ce que peut supporter l'habitat lorsque la nutrition est limitante. Notre approche est utile pour quantifier les effets de la prédation et fournit une base permettant de déterminer l'efficacité du contrôle des prédateurs sur les populations d'ongulés.

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