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Abstract: Environmental and genetic factors increasingly stress natural populations, and conservationists need simple tools to measure the effect of these stresses before populations become irreversibly affected. The inability of an organism to withstand random perturbations during its development—so-called developmental instability—has been proposed as a potential early indicator of stress. To act as a true early warning system, however, stress-mediated changes in developmental instability should be manifest in the phenotype before major changes occur in more direct components of fitness. We tested this hypothesis by estimating the survival probabilities of 260 Taita Thrushes (   Turdus helleri) inhabiting three differentially disturbed forest fragments (  little, moderately, and highly deteriorated) and relating these to individual estimates of tarsus asymmetry (a measure of developmental instability), two other putative indices of expected fitness (size and body condition), and a coefficient of inbreeding. Tarsus symmetry, but not survival, was lower in the moderately disturbed population than in the least disturbed one, whereas both symmetry and survival were lower in the most disturbed population. Thus, higher levels of habitat disturbance were reflected by increased population levels of asymmetry before a decrease in survival became apparent. In contrast, none of the other variables showed a significant response to habitat disturbance. At the individual level, asymmetric thrushes showed lower probabilities of survival than more symmetric ones, and the magnitude of the relationship increased with habitat disturbance. Birds in better condition (i.e., higher residual body mass) survived better, irrespective of the quality of the habitat. The key finding that stress-mediated increase in fluctuating asymmetry may precede decrease in survival suggests that single-trait asymmetry can serve as an early warning system in conservation.

Resumen: Los factores ambientales y genéticos incrementan la presión sobre poblaciones naturales, y los conservacionistas requieren de herramientas simples para medir el efectos de esas presiones antes de que afecten a las poblaciones irreversiblemente. La incapacidad de un organismo de soportar perturbaciones aleatorias durante su desarrollo, la llamada inestabilidad del desarrollo, se ha propuesto como un potencial indicador temprano de los efectos de la presión. Sin embargo, para funcionar como un verdadero “sistema de alerta temprana” los cambios en la inestabilidad del desarrollo por la presión deben manifestarse en el fenotipo antes de que ocurran cambios mayores en los componentes más directos de la adaptabilidad. Probamos esta hipótesis estimando las probabilidades de supervivencia de 260 tordos Taita (   Turdus helleri) habitantes de tres fragmentos de bosque perturbados diferencialmente (deterioro bajo, moderado y alto) y las relacionamos con estimaciones individuales de asimetría del tarso (una medida de inestabilidad del desarrollo), con otros dos índices putativos de adaptabilidad esperada (tamaño y condición del cuerpo) y con un coeficiente de endogamia. La simetría del tarso, pero no la supervivencia, fue menor en la población moderadamente perturbada que en la menos perturbada, mientras que tanto la simetría como la supervivencia fueron menores en la población más perturbada. Así, los mayores niveles de perturbación de hábitat reflejaron un incremento en los niveles de asimetría antes de que fuera aparente una disminución en la supervivencia. En contraste, ninguna de las otras variables mostró respuesta significativa a la perturbación del hábitat. A nivel individual, los tordos asimétricos tuvieron menor probabilidad de supervivencia en comparación con los simétricos, con lo que la magnitud de la relación se incrementó con la perturbación del hábitat. Aves con mejor condición (es decir, mayor masa corporal residual) sobrevivieron mejor, independientemente de la calidad del hábitat. El hallazgo clave de que el incremento de la asimetría fluctuante debido a la presión puede preceder una disminución de la supervivencia sugiere que la asimetría de un solo carácter puede funcionar como un sistema de alerta tempana en conservación.