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Sex-Biased Inbreeding Effects on Reproductive Success and Home Range Size of the Critically Endangered Black Rhinoceros

Authors


Abstract

A central premise of conservation biology is that small populations suffer reduced viability through loss of genetic diversity and inbreeding. However, there is little evidence that variation in inbreeding impacts individual reproductive success within remnant populations of threatened taxa, largely due to problems associated with obtaining comprehensive pedigree information to estimate inbreeding. In the critically endangered black rhinoceros, a species that experienced severe demographic reductions, we used model selection to identify factors associated with variation in reproductive success (number of offspring). Factors examined as predictors of reproductive success were age, home range size, number of nearby mates, reserve location, and multilocus heterozygosity (a proxy for inbreeding). Multilocus heterozygosity predicted male reproductive success (p< 0.001, explained deviance >58%) and correlated with male home range size (p < 0.01, r2 > 44%). Such effects were not apparent in females, where reproductive success was determined by age (p < 0.01, explained deviance 34%) as females raise calves alone and choose between, rather than compete for, mates. This first report of a 3-way association between an individual male's heterozygosity, reproductive output, and territory size in a large vertebrate is consistent with an asymmetry in the level of intrasexual competition and highlights the relevance of sex-biased inbreeding for the management of many conservation-priority species. Our results contrast with the idea that wild populations of threatened taxa may possess some inherent difference from most nonthreatened populations that necessitates the use of detailed pedigrees to study inbreeding effects. Despite substantial variance in male reproductive success, the increased fitness of more heterozygous males limits the loss of heterozygosity. Understanding how individual differences in genetic diversity mediate the outcome of intrasexual competition will be essential for effective management, particularly in enclosed populations, where individuals have restricted choice about home range location and where the reproductive impact of translocated animals will depend upon the background distribution in individual heterozygosity.

Efectos de la Endogamia Sesgada por el Sexo sobre el Éxito Reproductivo y el Rango del Tamaño de Hábitat del Rinoceronte Negro, Especie en Peligro Crítico

Resumen

Una premisa central de la biología de la conservación es que las poblaciones pequeñas padecen de viabilidad reducida por medio de la pérdida de la diversidad genética y la endogamia. Sin embargo hay poca evidencia de que la variación en la endogamia impacta el éxito reproductivo individual dentro de las poblaciones remanentes de un taxón amenazado, principalmente debido a los problemas asociados con la obtención de información integral del linaje para estimar la endogamia. Con el rinoceronte negro, especie en peligro crítico que sufrió reducciones demográficas severas, usamos un modelo de selección para identificar factores asociados con el éxito reproductivo (número de descendientes). Los factores que se examinaron como indicadores del éxito reproductivo fueron la edad, el tamaño del hábitat, el número de parejas cercanas, ubicación en la reserva y heterocigocidad multilocus (un indicador de endogamia). La heterocigocidad multilocus predijo el éxito reproductivo de los machos (p < 0.01, desviación explicada >58%) y tuvo correlación con el tamaño de hábitat de los machos (p < 0.01, r2 > 44%). Tales efectos no fueron aparentes con las hembras, donde el éxito reproductivo estuvo determinado por la edad (p < 0.01, desviación explicada 34%), ya que las hembras crían solas a los becerros y escogen a su pareja, en lugar de luchar por ella. El primer reporte de una asociación de tres vías entre la heterocigocidad de un macho individual, la salida reproductiva y el tamaño del territorio en un vertebrado de gran tamaño es consistente con una asimetría en el nivel de competencia intrasexual y resalta la relevancia de la endogamia con sesgo de sexo para el manejo de muchas especies con prioridad de conservación. Nuestros resultados contrastan con la idea de que las poblaciones silvestres de un taxón amenazado pueden poseer alguna diferencia inherente de la mayoría de las poblaciones no amenazadas que exige el uso de linajes detallados para estudiar los efectos de la endogamia. A pesar de la varianza sustancial en el éxito reproductivo de los machos, la aptitud incrementada de más machos heterocigotos limita la pérdida de la heterocigocidad. Entender cómo las diferencias individuales en la diversidad genética moderan el resultado de la competencia intrasexual será esencial para un manejo efectivo, particularmente en poblaciones adjuntas, donde los individuos tienen opciones restringidas de tamaño de hábitat y donde el impacto reproductivo de animales translocados dependerá del trasfondo de la distribución en la heterocigocidad individual.

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