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Résumé

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  9. Références bibliographiques

La cryptosporidiose constitue un problème majeur de santé publique en Haïti. Pour évaluer son impact chez les patients atteints du SIDA et les sujets contacts, les enfants en bas âge, et pour déterminer les espèces en cause par génotypage, une étude a été menée à Port-au-Prince, incluant l’étude de la viabilité des oocystes éliminés dans les selles des patients. De janvier 2000 à janvier 2001, sur 1.529 selles diarrhéiques provenant de patients suivis dans les Centres GHESKIO et d'enfants hospitalisés à l'hôpital de l'Université d’État d’Haïti, 158 (10,3%) ont montré la présence d'oocystes de cryptosporidies. Chez ces malades, 56 adultes sur 57 (98%) et 7 enfants sur 36 (19%) étaient VIH-positifs. Chez 102 sujets contacts examinés, un seul a été dépisté porteur sain de cryptosporidies du même génotype que celui de l'isolat trouvé chez le malade VIH-positif. Le génotypage par biologie moléculaire de 69 isolats de cryptosporidies a identifié trois espèces: Cryptosporidium hominis (41), C. parvum (26) et C. felis (2). C'est la première fois qu'est rapportée dans la Caraïbe l'infestation de deux patients VIH-positifs par C. felis. Les enfants généralement non infectés par le VIH sont dans 72% des cas parasités par C. hominis. Les adultes VIH-positifs sont parasités aussi bien par le génotype humain que par les génotypes animaux. Sur 18 isolats de cryptosporidies étudiés à l'aide d'un modèle expérimental (souriceau nouveau-né), la viabilité des oocystes a été confirmée pour 17 d'entre eux (12 C. hominis, 4 C. parvum, 1 C. felis). Le pouvoir infestant est dose-dépendant et plus élevé avec C. parvum qu'avec les deux autres espèces. Au moins trois espèces de cryptosporidies circulent en Haïti où la population pauvre vit dans des conditions d'hygiène précaires, et utilise pour sa consommation une eau polluée notamment par des fèces d'origine humaine et animale, dans un tissu urbain surpeuplé où les animaux domestiques se déplacent en toute liberté.

Human cryptosporidiosis and Cryptosporidium spp. in Haiti

Contamination by water-born infectious diseases is closely linked to urban slums conditions such as overcrowding and high level of faecal pollution by animal and human excreta. In this environment, cryptosporidiosis is a major cause of acute diarrhoea in children and chronic persistent diarrhoea in AIDS patients, resulting in increased morbidity and mortality in both populations. The aims of this study conducted in Port-au-Prince, Haiti were to: (i) determine the frequency of Cryptosporidium infection in two populations of patients with diarrhoea, children and AIDS patients, and the existence of Cryptosporidium carriage in healthy adults living in close contact with them; (ii) identify by molecular genotyping the Cryptosporidium species involved; and (iii) evaluate the viability of Cryptosporidium oocysts isolated from human stools. From January 2000 to January 2001, 158 of 1529 diarrhoea stool samples collected from 93 patients with diarrhoea, 57 adults followed at Centres GHESKIO and 36 children admitted at the University Hospital in Port-au-Prince contained Cryptosporidium oocysts (10.3%). The majority of adult patients (98%) were HIV-infected whereas the majority of children (81%) tested negative for HIV. Cryptosporidium was documented in only 1/102 healthy persons living in contact with Cryptosporidium infected patients and infection was with the same genotype as that of the contact patient. Among the 69 Cryptosporidium isolates studied for genotyping, three species were identified: C. hominis (59%), C. parvum (38%) and C. felis (3%). The two C. felis cases are the first reported from AIDS patients in the Caribbean. Most of the children regardless of their HIV status were infected with C. hominis (72%), whereas AIDS patients were more likely to be infected by either human or animal genotypes. These data confirm that immunocompromised individuals are susceptible to a wide range of Cryptosporidium spp. Viability of Cryptosporidium oocysts were determined in an experimental mouse model for 17/18 specimen studied including in 12/13 C. hominis, 4/4 C. parvum and 1/1 C. felis. Infectivity in newborn mice was found to be dose-dependent and more effective with C. parvum than the other two genotypes. Cryptosporidiosis remains a frequent hazard for both AIDS patients and young children in Haiti because of poor hygiene, particularly contaminated water and overcrowded conditions associated with urban slums.

Las enfermedades infecciosas causadas por aguas contaminadas están estrechamente relacionadas con condiciones deficientes en la vivienda urbana, tales como la superpoblación o altos niveles de contaminación fecal por excrementos animales y humanos. En este medio, la criptoesporidiosis es una causa importante de diarrea aguda en niños y de diarrea crónica persistente en pacientes adultos con SIDA, resultando en una morbilidad y mortalidad aumentada para ambas poblaciones. El objetivo de este estudio, conducido en Port-au-Prince, Haiti, fue: 1) determinar la frecuencia de infección por Cryptosporidium en dos poblaciones de pacientes con diarrea, niños y pacientes con SIDA, y la existencia de adultos viviendo en contacto próximo con ellos que son portadores de Cryptosporidium; 2) identificar mediante genotipaje molecular las especies de Cryptosporidium involucradas; 3) evaluar la viabilidad de los oocitos de Cryptosporidium aislados de heces humanas. Entre Enero 2000 y Enero 2001, de 1,529 muestras fecales recolectadas a 93 pacientes con diarrea – 57 adultos bajo seguimiento en centros GHESKIO y 36 niños admitidos en el Hospital Universitario en Port-au-Prince, 158 contenían oocitos (10.3%). La mayoría de los pacientes adultos (98%) estaban infectados con VIH, mientras que la mayoría de los niños (81%) dieron negativos para la prueba de VIH. Se documentóCryptosporidium en solo 1/102 personas sanas que viviesen en contacto con pacientes infectados y en dicho caso, la infección era por un genotipo idéntico al del paciente contacto. Entre los 69 aislados de Cryptosporidium que se genotiparon, se identificaron tres especies como C. hominis (59%), C. parvum (38%) y C. felis (3%). Los dos casos de C. felis son los primeros en ser reportados en pacientes con SIDA en el Caribe. La mayoría de los niños, independientemente de su estatus de VIH, estaban infectados con C. hominis (72%), mientras que los pacientes con SIDA podían estar infectados con cualquiera de los genotipos, humano o animal. Estos datos confirman que los individuos inmunocomprometidos son susceptibles a un amplio rango de especies de Cryptosporidium. La viabilidad de los oocitos de Cryptosporidium se determinó mediante un modelo en ratón para 17/18 especimenes estudiados, incluyendo 12/13 C. hominis, 4/4 C. parvum y 1/1 C. felis. Se encontró que la infectividad en ratones recién nacidos era dosis-dependiente y más efectiva con C. parvum que con los otros genotipos. La Criptoesporidiosis continúan siendo un peligro frecuente tanto para pacientes con SIDA como para niños pequeños en Haiti, debido a una higiene deficiente y en particular a las aguas contaminadas y las condiciones de hacinamiento asociadas a las barriadas urbanas.


Introduction

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Les maladies liées à la contamination de l'environnement par des micro-organismes sont nombreuses dans les pays en voie de développement et parmi elles, celles dues à des protozoaires transmis par l'eau. Les pathogènes contenus dans l'eau utilisée pour la boisson et les différents besoins de la vie quotidienne, pour la baignade, voire pour des activités de loisir proviennent en majorité d'une contamination fécale d'origine essentiellement humaine mais aussi animale. Les protistes opportunistes émergents sont au premier rang des préoccupations sanitaires à cause du danger qu'ils représentent pour la santé publique, notamment pour les sujets immunodéprimés (Bonnin et al. 1992) chez qui l'impact pathologique des cryptosporidies est d'autant plus inquiétant qu'aucun traitement spécifique efficace n'est actuellement disponible (Morgan & Thompson 1998).

Ce risque de contamination fécale est particulièrement élevé en Haïti, pays le plus pauvre de l'hémisphère occidental, historiquement l'un des premiers dans le monde où l’épidémie du VIH s'est manifestée (Pape et al. 1983). Globalement, le taux de prévalence du VIH est estiméà 3% de la population adulte chez qui la transmission se fait majoritairement par voie hétérosexuelle (Pape & Johnson 1993), mais les cas pédiatriques y sont de plus en plus nombreux (Jean et al. 1999). Cryptosporidium sp est l'un des principaux agents pathogènes rencontrés en cas de diarrhée qu'il s'agisse d'adultes infestés par le VIH et atteints de diarrhée chronique (Pape et al. 1983) ou d'enfants VIH-négatifs âgés de moins de 2 ans hospitalisés pour diarrhée aiguë (Pape et al. 1987). Chez les sujets VIH-positifs, Cryptosporidium sp reste le parasite le plus fréquent (Pape et al. 1994) alors que la chimioprophylaxie avec trimethoprim-sulfamethoxazole ou à défaut avec ciprofloxacine, médicaments efficaces contre Isospora belli et Cyclospora cayetanensis, a fait considérablement chuter ces dernières années la fréquence de ces deux coccidioses chez les sujets VIH-positifs (Verdier et al. 2000).

La circulation de coccidies dans le réservoir humain a récemment été mise en évidence en Haïti (Eberhard et al. 1999; Lopez et al. 2003). En revanche le rôle joué par le réservoir animal dans la propagation de la cryptosporidiose humaine est totalement inconnu dans ce pays pas plus d'ailleurs que le niveau de présence d'oocystes de cryptosporidies dans l'environnement.

Pour mieux évaluer la circulation des cryptosporidies dans le réservoir humain et dans l'environnement à Port-au-Prince et identifier les espèces les plus fréquemment en cause, des études ont été menées en 2000–2001. Les résultats obtenus dans le réservoir humain sont présentés en vue de faire le point sur l’état actuel des connaissances concernant la cryptosporidiose en Haïti.

Matériel et méthodes

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De janvier 2000 à janvier 2001, une étude prospective a été menée auprès des sujets vus en consultation pour troubles digestifs aux Centres GHESKIO (Groupe Haïtien d'Etude du Syndrome de Kaposi et des Infections Opportunistes) à Port-au-Prince et chez les enfants hospitalisés pour diarrhée dans le service de pédiatrie de l'Hôpital de l'Université d'Etat d'Haïti. Tous les sujets suivis aux Centres GHESKIO bénéficient du diagnostic sérologique du VIH et de soins appropriés reçus gratuitement.

L'examen coprologique parasitaire réalisé au laboratoire des Centres GHESKIO, outre l'examen direct, a été complété systématiquement par un frottis de selles coloré par le Ziehl-Nelsen modifié par Henricksen. Les échantillons fécaux positifs pour les cryptosporidies ont été conservés avec le bichromate de potassium, stockés à + 4 °C, puis ramenés par lots à Amiens (France). Au laboratoire de parasitologie du centre hospitalier universitaire régional d'Amiens, la confirmation a été effectuée en immunofluorescence avec le Crypto/Giardia-Cel Test IF kit (Cellabs, Biomedical Diagnostics, Marne-la-Vallée, France). Lorsque la taille du spécimen de selles l'a permis, une partie a été expédiée au laboratoire Ecologie du Parasitisme à l'Institut Pasteur de Lille pour génotypage des isolats de cryptosporidies et une autre dans le service de parasitologie de la Faculté de Médecine-Pharmacie de Rouen, pour l’étude de la viabilité des oocystes. L‘identification moléculaire des isolats de Cryptosporidium a été effectuée par analyse de l'ADNr 18S de Cryptosporidium selon une technique de nested PCR – RFLP – séquençage (Xiao et al. 1999; Guyot et al. 2001).

La viabilité des oocystes de cryptosporidies a étéétudiée au laboratoire de parasitologie de la Faculté de Médecine-Pharmacie de Rouen en infestant par voie orale à l'aide d'une sonde gastrique des séries de 10 à 12 souriceaux SPF-NMRI nouveau-nés de 4 jours avec des concentrations croissantes d'oocystes (100, 250, 500, 1.000) selon le protocole de Li & Brasseur 2000. Une semaine plus tard, les animaux ont été sacrifiés par inhalation de CO2, l'ensemble de l'intestin de chaque souriceau a été prélevé et fixé immédiatement dans une solution de formol à 10% (poids/volume). Des coupes histologiques ont été effectuées à 3 niveaux de l'intestin (proximal, médian et terminal), fixées en paraffine et colorées par l'hématoxyline-éosine. L'examen a été considéré comme négatif lorsque aucun oocyste n'a été détecté dans toutes les coupes examinées au microscope optique (×500).

Parallèlement, pour évaluer la fréquence du portage de cryptosporidies chez les sujets contact, 102 adultes vivant dans la même maison que 45 patients VIH-positifs atteints de cryptosporidiose intestinale ont accepté, après avoir été informés des objectifs de l'enquête et avoir signé le formulaire de consentement éclairé, de fournir 111 spécimens de selles pour la recherche de parasites. Les selles de ces sujets contact sains ont été formolées au laboratoire des Centres GHESKIO et acheminés à Amiens où la recherche de parasites a été faite à l'examen direct et par quatre méthodes complémentaires: coloration au merthiolate-iode-formol (MIF), méthode physico-chimique diphasique de Bailenger, coloration de Ziehl-Neelsen modifiée par Henricksen, coloration par la technique Uvibio®.

Résultats

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Sur 1.529 spécimens de selles examinés, 158 ont montré la présence d'oocystes de cryptosporidies, soit un taux de prévalence de 10.3%. Ces 158 examens de selles positifs proviennent de 93 patients qui constituent la cohorte étudiée. La répartition des sujets de cette cohorte selon l’âge et le statut sérologique vis-à-vis du VIH montre que tous les adultes atteints de cryptosporidiose sauf un sont VIH-positifs (56 sur 57, soit 98%) alors que chez les 36 enfants parasités âgés de 0 à 12 ans dont le statut sérologique est connu, 29 d'entre eux sont VIH-négatifs (soit 81%). Chez les 102 adultes vivant au contact de sujets VIH-positifs, un seul a présenté des oocystes de cryptosporidies dans les selles. Il s'agissait d'un adolescent âgé de 15 ans.

Le génotypage de 69 isolats de cryptosporidies a permis d'identifier les trois espèces suivantes en Haïti qui se répartissent en:

  • 41 Cryptosporidium hominis (59%);
  • 26 Cryptosporidium parvum (38%);
  • 2 Cryptosporidium felis (3%).

La répartition des patients selon l’âge (enfants ou adultes), le statut sérologique par rapport au VIH et l'espèce de cryptosporidies en cause sont donnés dans le tableau 1. On observe chez les enfants, quelque soit leur statut sérologique, une plus forte proportion de C. hominis (72%) que chez les adultes où la moitié des isolats sont d'origine animale (C. parvum et C. felis). Cette différence n'est cependant pas significative (P = 0.08).

Table 1.   Distribution des espèces de cryptosporidies selon la classe d’âge et le statut sérologique des patients vis-à-vis du VIH
EspèceVIH+VIH−VIH? 
Enfants (0–12 ans)
C. hominis57921 (72%)
C. parvum1337 (24%)
C. felis1001 (3%)
Adultes (15–61 ans)
C. hominis181120 (51%)
C. parvum171018 (46%)
C. felis1001 (3%)

La viabilité de 18 isolats répartis selon l'espèce en 13 C. hominis, 4 C. parvum, 1 C. felis a été testée. Les résultats des infestations expérimentales donnés dans le tableau II montrent que l'infestation des souriceaux est dose dépendante. Avec l’inoculum le plus riche en oocystes, l'infestation a été possible avec tous les isolats sauf un et les taux d'infestation ont varié de 29%à 82%, hormis pour les 4 isolats pour lesquels un seul souriceau a été testé, l'infestation s’étant produite dans chacun de ces 4 cas. Avec l’inoculum le moins riche, un peu plus de la moitié des isolats testés (7/12) a donné lieu à une infestation positive avec des taux d'infestation variant entre 8% et 27%. Les deux autres séries d'expériences avec des doses d'inoculation intermédiaires (250 et 500) ont donné des résultats intermédiaires et cohérents entre les deux extrêmes.

L'infestation du souriceau survient dès l'ingestion de 100 oocystes avec un taux de réussite de 5% pour C. hominis et de 9% pour C. parvum. Avec la plus forte dose ingérée (1.000 oocystes), le taux de réussite est comparable pour C. hominis et C. felis (55%) et sensiblement plus élevé pour C. parvum (75%).

Discussion

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Ces résultats confirment les données connues en Haïti à savoir que Cryptosporidium sp est un agent fréquent de diarrhée aiguë chez l'enfant, sans lien particulier avec le VIH alors que chez l'adulte, il reste en tête des causes de diarrhée chez les sujets immunodéprimés VIH-positifs. Chez les sujets contact, le parasitisme asymptomatique par des cryptosporidies, quoique rare, existe bien, contrairement à ce qu'avait montré une précédente étude en Haïti (Dehovitz et al. 1986). Les deux isolats trouvés chez le patient VIH-positif et chez le sujet contact sont du même génotype suggérant que la circulation du même parasite s'est produite au sein de ce groupe humain. Il est cependant impossible de déterminer si la contamination de ce sujet contact provient du sujet VIH-positif malade ou à cause de l'utilisation d'une source de contamination commune responsable de la transmission au sein de cette famille (eau de boisson par exemple) ou si la transmission au sujet VIH-positif est liée au portage sain du parasite dans son entourage.

C'est la première fois que C. felis est mis en évidence dans la Caraïbe insulaire en tant que responsable de troubles digestifs majeurs chez deux sujets VIH-positifs vivant à Port-au-Prince: il s'agissait d'une femme âgée de 61 ans et d'un garçon âgé de 12 ans décédés en quelques semaines malgré la prise en charge médicale. C. felis a été récemment signalé chez le sujet VIH-positif aux Etats-Unis (Pieniazek et al. 1999; Morgan et al. 2000), en Suisse (Morgan et al. 2000), au Royaume Uni (Pedraza-Diaz et al. 2001), en France (Guyot et al. 2001; Coupe et al. 2005), en Italie (Caccio et al. 2002) et au Portugal (Matos et al. 2004), au Pérou (Xiao et al. 2001; Cama et al. 2003) et en Thaïlande (Tiangtip & Jongwutiwes 2002; Gatei et al. 2002).

La répartition des patients selon l’âge et le statut sérologique par rapport au VIH montre que les enfants, quelque soit leur statut sérologique, sont plus souvent infectés par C. hominis (72%) que les adultes infectés dans la moitié des cas par des cryptosporidies d'animaux C. parvum et C. felis (Tableau 2). Les effectifs étudiés sont trop faibles pour que se dégage nettement une signification statistique. Néanmoins ces résultats suggèrent qu'en Haïti, comme dans les autres pays où le génotypage des espèces de cryptosporidies a été réalisé, les souches d'origine animale sont souvent en cause chez les sujets VIH-positifs. Par exemple, il a été rapporté en Thaïlande (Gatei et al. 2002), comme dans cette étude, que les espèces zoonosiques et l'espèce anthroponosique de Cryptosporidium parasitent avec la même fréquence les adultes infectés par le VIH. Ceci est probablement dûà deux raisons majeures:

Table 2.   Viabilité des isolats humains de Cryptosporidies selon l'espèce testée et la quantité inoculée au souriceau
Espèce de cryptosporidieQuantité d'oocystes par inoculum
1002505001 000
C. hominis4/84 (5%)17/100 (17%)29/89 (33%)55/101 (55%)
C. parvum5/22 (9%)12/43 (28%)14/21 (67%)21/28 (75%)
C. felis0/11 (0%)3/11 (27%)3/10 (30%)6/11 (55%)
  • une plus grande vulnérabilité des sujets VIH-positifs du fait de l'affaiblissement du système immunitaire, les souches animales de cryptosporidies se greffant plus facilement sur les cellules intestinales de ces sujets immunodéprimés et se multipliant à leurs dépens;
  • une plus grande proximité des animaux domestiques avec les adultes plutôt qu'avec les enfants en bas âge, ces derniers étant de ce fait moins exposés à la contamination par une souche d'origine animale.

La viabilité des oocystes de cryptosporidies provenant de selles de patients haïtiens malades a été expérimentalement confirmée. Elle s'est montrée dose-dépendante avec la méthode utilisée, conformément aux données expérimentales déjà publiées (Li & Brasseur 2000). Si l'infestation du souriceau peut survenir dès la dose la plus faible administrée (100 oocystes), cette éventualité ne se réalise que dans moins de 10% des cas pour les trois espèces testées. Avec une dose dix fois supérieure, l'infestation réussit dans plus de la moitié des cas pour C. hominis et C. felis (55%) et dans trois quart des cas pour C. parvum. Cependant, ces taux de réussite des infestations expérimentales ne reflètent pas exactement les taux de viabilité réelle des oocystes rejetés dans les selles des patients haïtiens dans la mesure où les études ont été faites après un temps de conservation de la selle de plusieurs jours à plusieurs semaines. Il a été en effet démontré que le pouvoir infectieux des oocystes de cryptosporidies diminue avec le temps et en fonction de l’élèvation de la température (Li et al. 2003).

Conclusion

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En Haïti, les cryptosporidies parasitant l'homme sont d'origine humaine (C. hominis) et animale (C. parvum et C. felis). Les enfants en majorité VIH-négatifs sont trois fois sur quatre (72%) parasités par des souches humaines alors que les adultes VIH-positifs sont parasités une fois sur deux (49%) par des souches d'origine animale. Le rôle des réservoirs animaux et le danger qu'ils représentent pour les sujets VIH-positifs est à souligner.

Á Port-au-Prince, les oocystes de cryptosporidies sont largement présents dans l'eau de consommation, quelque soit son origine (résultats en cours de publication), témoignant de l'importance du péril fécal. Si le mode de transmission à l'homme se fait sûrement par l'eau de consommation à Port-au-Prince du fait de la fréquence de la contamination hydrique, une transmission interhumaine reste possible, notamment chez le jeune enfant (contacts mère-enfant) infesté de préférence par C. hominis. Ce type de transmission paraît limité dans l'entourage des sujets VIH-positifs. La fréquence de souches d'origine animale fait suspecter une contamination soit directe à partir d'animaux réservoirs, soit par ingestion d'eau contaminée par leurs fèces, sachant que les animaux domestiques et d’élevage déambulent en toute liberté en ville où ils sont de plus en plus présents.

L'information continue des populations sur le péril fécal et des campagnes d’éducation sanitaire largement diffusées par les médias devraient être considérées comme une priorité nationale afin de diminuer les risques de contamination des sujets à haut risque. Dans l'immédiat, il conviendrait de recommander l'usage exclusif d'eau de boisson filtrée pour les sujets VIH+ et d’éloigner les animaux de leur environnement.

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Nos remerciements vont aux agents des Centres GHESKIO qui ont participé au travail de terrain dans des conditions parfois difficiles, aux patients et aux membres de leur famille qui ont donné leur consentement pour fournir des spécimens de selles utilisés dans ce travail. Nous remercions l'Agence Nationale de la Recherche sur le SIDA (ANRS) et le Ministère de la Recherche qui a financé cette étude dans le cadre du programme VIHPAL (ANRS n°: 2000/157).

Références bibliographiques

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