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Molecular population genetics of a host-associated sibling species complex of phytophagous ladybird beetles (Coleoptera: Coccinellidae: Epilachninae)

Authors


Corresponding author: Norio Kobayashi (nkoba@museum.hokudai.ac.jp)
Contributing authors: Momoko Kumagai (ayamo@t.vodafone.ne.jp), Daisuke Minegishi (minegishi@t-kagaku.co.jp), Koichiro Tamura (koichiro-tamura@c.metro-u.ac.jp), Tadashi Aotsuka (aotsuka-tadashi@c.metro-u.ac.jp), Haruo Katakura (katakura@sci.hokudai.ac.jp)

Abstract

To clarify evolutionary relationships and assess the intensity and persistence of reproductive isolation because of host fidelity in three closely related host-associated phytophagous ladybird beetles (Henosepilachna pustulosa, Henosepilachna niponica and Henosepilachna yasutomii), we determined sequences of part of the nuclear DNA internal transcribed spacer-II (ITS-2) region (388 bp long) for 70 individuals from seven populations, and part of the mitochondrial cytochrome c oxidase subunit I (COI) gene (985 bp long) for 280 individuals from 28 populations across the three species. We failed to detect any polymorphic sites in the ITS-2 region. We detected 59 COI haplotypes, among which two were shared by different species. While a haplotype network and a phylogenetic gene tree of the COI haplotypes did not support monophyly for any of the three species, the results of AMOVA did not invalidate the classification of these beetles into three species. The isolation-with-migration analytic (IMa) test suggested that gene flow between allopatric species (i.e., Hpustulosa versus Hniponica; Hpustulosa versus Hyasutomii) was well prevented, probably because of their limited dispersal power. On the other hand, the IMa test detected a low level of unidirectional gene flow between the sympatric species Hniponica and Hyasutomii, from the former to the latter. This result was consistent with a survival rate of F1 hybrids between the two species that is higher on the host plant of Hyasutomii than on the host plant of Hniponica. High FST values among two sympatric and three nearly sympatric population pairs of Hniponica and Hyasutomii, however, indicated that gene flow between the two species has been quite restricted even if it has occurred. Because no reproductive barriers other than the difference in host plants is known for sympatric Hniponica and Hyasutomii, our results suggest that host differentiation and associated ecological divergence function as an effective reproductive barrier between the two species.

Résumé

Génétique moléculaire des populations d’un complexe d’espèces jumelles de coccinelles phytophages avec spécificité d’hôte (Coleoptera: Coccinellidae: Epilachninae)

En vue d’éclaircir les relations phylogénétiques et de mesurer l’intensité et la persistence de l’isolement reproductif du à la spécificité d’hôte chez trois coccinelles phytophages (Henosepilachna pustulosa, H. niponica et H. yasutomii), nous avons déterminé d’une part, les séquences de la région ITS-2 (388 pb) de l’ADN nucléaire chez 70 individus dans 7 populations et d’autre part, d’une partie du gène mitochondrial cytochrome c oxydase sous unité I (COI; 985 pb) chez 280 individus provenant de 28 populations. Aucun site polymorphique n’a été détecté dans la régioon ITS-2. Nous avons détecté 59 haplotypes COI dont deux étaient communs à des espèces différentes. Un réseau d’haplotypes pour les trois espèces n’a pas montré leur monophylie mais une AMOVA n’a pas réfuté l’hypothèse de l’existence de trois espèces. Le test analytique de migration-avec-isolement (IMa) a suggéré que l’échange génique entre des espèces allopatriques (H. pustulosa versus. H. niponica; H. pustulosa versus. H. yasutomii) est bien empêché, sans doute à cause de leur pouvoir de dispersion limité. Par ailleurs, le test IMa a détecté un flux génique unidirectionel faible entre les espèces sympatriques H. niponica et H. yasutomii, du premier au second. Ce résultat est en accord avec le fait que le taux de survie des hybrides F1 entre ces deux espèces est supérieur sur la plante hôte de H. yasutomii que sur celle de H. niponica. Cependant, des valeurs élevées de FST pour deux paires de populations sympatriques et trois paires presque sympatriques de H. niponica et H. yasutomii ont montré des échanges de gènes nuls ou très restreints entre ces deux espèces. Malgré l’absence de barrière reproductive autre que la différence de plantes hôtes entre les populations sympatriques de H. niponica et H. yasutomii, nos résultats suggèrent que la spécificité d’hôte et la divergence écologique qui en résulte constituent une barrière reproductive efficace entre les deux espèces.

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