Variation with Land Use of Immune Function and Prevalence of Avian Pox in Galapagos Finches

Authors


Address for correspondence: California Academy of Sciences, 55 Music Concourse Drive, San Francisco, CA 94118, U.S.A., email mzylberberg@ucdavis.edu

Abstract

Introduced disease has been implicated in recent wildlife extinctions and population declines worldwide. Both anthropogenic-induced change and natural environmental features can affect pathogen spread. Furthermore, environmental disturbance can result in changes in stress physiology, nutrition, and social structure, which in turn can suppress immune system function. However, it remains unknown whether landscape variation results in heterogeneity in host resistance to pathogens. Avian pox virus, a pathogen implicated in avian declines and extinctions in Hawaii, was introduced to the Galapagos in the 1890s, and prevalence (total number of current infections) has increased recently in finches. We tested whether prevalence and recovery trends in 7 species of Galapagos finches varied by elevation or human land use. To do so, we used infection data obtained from 545 wild-caught birds. In addition, we determined whether annual changes in 4 aspects of innate immune function (complement protein activity, natural antibody activity, concentration of PIT54 protein, and heterophil:lymphocyte ratio) varied by elevation or land use. Prevalence and recovery rates did not vary by elevation from 2008 to 2009. Avian pox prevalence and proportion of recovered individuals in undeveloped and urban areas did not change from 2008 to 2009. In agricultural areas, avian pox prevalence increased 8-fold (from 2% to 17% of 234 individuals sampled) and proportion of recovered individuals increased (11% to 19%) from 2008 to 2009. These results suggest high disease-related mortality. Variation in immune function across human land-use types correlated with variation in both increased prevalence and susceptibility, which indicates changes in innate immune function may underlie changes in disease susceptibility. Our results suggest anthropogenic disturbance, in particular agricultural practices, may underlie immunological changes in host species that themselves contribute to pathogen emergence.

Variación con el Uso de Suelo de la Función Inmune y la Prevalencia de la Varicela Aviar en Pinzones de las Galápagos

Resumen

Las enfermedades introducidas han sido implicadas en extinciones y declinaciones poblacionales recientes en todo el mundo. Tanto el cambio inducido antropogénicamente como los atributos ambientales naturales pueden afectar la dispersión de la enfermedad. Más aun, la perturbación ambiental puede resultar en cambios en la fisiología del estrés, la nutrición y estructura social, que a su vez puede suprimir el funcionamiento del sistema inmune. Sin embargo, no se conoce si la variación del paisaje resulta en heterogeneidad de la resistencia del huésped a patógenos. El virus de la varicela aviar, un patógeno implicado en declinaciones y extinciones de aves en Hawái, fue introducido a las Galápagos en la década de 1890, y la prevalencia (número total de infecciones actuales) ha incrementado en los pinzones recientemente. Probamos si la prevalencia y las tendencias de recuperación en 7 especies de pinzones de las Galápagos variaron con la elevación y el uso de suelo por humanos. Para ello, usamos datos de infección obtenidos de 545 aves silvestres capturadas. Adicionalmente, determinamos si los cambios anuales en 4 aspectos de la función inmune innata (actividad de la proteína complementaria, actividad de anticuerpo natural, concentración de la proteína PIT54, y la relación heterofilo:linfocito) variaron con la elevación o el uso de suelo. La prevalencia y las tasas de recuperación no variaron con la elevación de 2008 a 2009. La prevalencia de viruela aviar y la proporción de individuos recuperados en áreas no desarrolladas y urbanas no cambió de 2008 a 2009. En áreas agrícolas, la prevalencia de viruela aviar incrementó 8 veces (de 2% a 17% de 234 individuos muestreados) y la proporción de individuos recuperados incrementó (11% a 19%) de 2008 a 2009. Estos resultados sugieren una alta mortalidad relacionada con la enfermedad. La variación en la función inmune en los diferentes tipos de uso de suelo por humanos se correlacionó con la variación del incremento de prevalencia y susceptibilidad, lo cual indica que cambios en la función inmune innata pueden subyacer en cambios en la susceptibilidad a la enfermedad. Nuestros resultados sugieren que la perturbación antropogénica, particularmente las prácticas agrícolas, puede comprender cambios inmunológicos en las especies huésped que a su vez contribuyen surgimiento de patógenos.

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